Walther wurde am 14. Juni 1695 geboren, war zunächst Schüler der Garnisonschule, von 1716 bis 1747 als Lehrer an der Schule und auch als Organist der Garnisonkirche tätig. "Von ihm gibt es kein Porträt, obwohl er sein Leben lang zeichnete und mit Zeichnern und Kupferstechern Umgang hatte: Johann Friedrich Walther teilt das Schicksal vieler seiner Zeitgenossen. Er ist heute nahezu unbekannt."